Вопросы, связанные с общей компоновкой самолета, решались в неразрывной связи с конструктивными и технологическими проблемами. Основные нагрузки воспринимала центральная фюзеляжеобразующая цельносварная титановая балка, вокруг нее группировались все остальные элементы планера. Оригинальная технология изготовления столь большого конструктивного элемента, как титановая балка, основывалась на процессе электронно-лучевой сварки в нейтральной среде. Поворотные части крыла, узлы поворота и привода по своей схеме и техническим решениям в общем повторяли принятые для Ту-22М, однако значительное увеличение размеров и нагрузок на них потребовало существенных доработок конструкции и увеличения мощности приводов.

При построении системы управления самолетом впервые в отечественной практике создания тяжелых самолетов была использована электродистанционная система (ЭДСУ) передачи информации на привод органов управления с ручки летчиков.

Совместно с Государственным научно-исследовательским институтом авиационных систем и другими организациями ОКБ вело поиск наиболее эффективной системы ракетного вооружения. Помимо сверхзвуковых маловысотных ракет предлагалось создать для самолетов подобного класса дозвуковые маловысотные крылатые ракеты с корреляционной системой навигации по рельефу местности. Планировалось вооружать самолет разнообразными наступательными ракетами, управляемым и неуправляемым оружием ближнего действия, а также иметь ракетную круговую оборону. Приоритет отдавался оружию, размещаемому во внутренних отсеках самолета, обеспечивающему поражение целей, в том числе и слабоконтрастных, без входа в зону ПВО вероятного противника.

Бортовой комплекс оборудования должен был обеспечивать навигацию и применение широкой номенклатуры бортового вооружения. Военные традиционно настаивали на оснащении самолета кормовой стрелково-пушечной установкой, ОКБ удалось убедить военных отказаться от этого требования и за счет экономии массы и свободных внутренних объемов усилить бортовую систему РЭП. Сложная и многофункциональная конфигурация системы управления бортовым вооружением потребовала широкого привлечения методов и технологий современной вычислительной техники. В системе управления вооружением были заложены принципиально новые решения. В структуре бортового комплекса появилась отдельная система управления ракетным оружием (СУРО). Все эти работы шли в тесном сотрудничестве разработчиков системы вооружения и комплекса с ОКБ (от ОКБ А. Н. Туполева этими проблемами занимался Л. Н. Базенков).

По свидетельству главного конструктора ОКБ А. Н. Туполева Валентина Ивановича Близнюка, в ноябре 1972 года Андрей Николаевич «благословил» эскиз еще только замыслившегося тогда самолета.

«У колыбели самого мощного в мире ракетоносца стоял Андрей Николаевич Туполев, — говорил В. И. Близнюк в своем интервью „Красной Звезде“. — Может, сегодня кому-то покажется невероятным, но мы приступили к работам по созданию межконтинентального тяжелого сверхзвукового самолета-носителя, способного достигать территории США или входить в необходимую для этого зону пуска ракет, в 1952-м… Конкурсные работы были проведены при жизни Андрея Николаевича Туполева. Наш проект был принят потому, что наше конструкторское бюро было единственным обладателем научно-технического и производственного задела, необходимого для реализации этой задачи…»

После проработки основных системных и компоновочно-конструктивных вопросов, согласования их с заказчиком и смежниками, открывалась «зеленая улица» для постройки Ту-160. Постановлениями Совета министров СССР было задано создание стратегического многоцелевого самолета Ту-160 в варианте ракетоносца-бомбардировщика с ДТРДФ НК-32. Практическая дальность полета с боевой нагрузкой девять тонн (две ракеты Х-45) на дозвуковом крейсерском режиме полета оговаривалась в 14–16 тысяч километров; дальность полета по комбинированному профилю, включая участок пути две тысячи километров на малой высоте (50–200 метров) или при полете на сверхзвуке — 12–13 тысяч километров. Максимальная скорость ракетоносца на высоте — 2300–2500 км/ч; максимальная скорость при полете на малой высоте — 1000 км/ч; практический потолок — 18–20 тысяч метров; масса боевой нагрузки: нормальная — девять тонн; максимальная — 40 тонн.

В 1976–1977 годах были подготовлены эскизный проект и полноразмерный макет самолета. В том же 1977 году макет и эскизный проект были одобрены заказчиком. Согласно эскизному проекту, взлетная масса Ту-160 определялась в 260 тонн, масса снаряженного самолета — 103 тонны, масса топлива — 148 тонн, при нормальной боевой нагрузке девять тонн. Самолет получался более крупным, чем его американский аналог В-1А. По составу вооружения в дальнейшем произошли существенные изменения.

Производство первых трех самолетов началось в Москве в цехах ММЗ «Опыт» в 1977 году. Фюзеляжи для самолетов изготавливались в Казани, крылья и стабилизаторы — в Новосибирске, створки отсека вооружений — в Воронеже, а опоры шасси — в Горьком. Одновременно с производством этих машин в Казани шла подготовка к серийной постройке Ту-160. Первая опытная машина «70-01» предназначалась для заводских испытаний и доводок, вторая («70-02») — для статических испытаний, третья («70-03») должна была стать предсерийной.

К лету 1980 года постройка первой машины была в основном закончена и она была перевезена на Жуковскую летно-испытательную и доводочную базу. С 22 октября 1980 года на опытной машине начались проверки и доработки систем самолета и оборудования. 14 ноября 1981 года экипаж летчика-испытателя Б. И. Веремея совершил первую рулежку.

Накануне дня рождения главы государства Л. И. Брежнева, 18 декабря 1981 года, экипаж Б. И. Веремея (второй пилот С. Т. Агапов, штурманы — М. М. Козел и А. В. Еременко) поднимает Ту-160 в первый полет продолжительностью 27 минут.

Генерал-полковник авиации, Герой Советского Союза В. В. Решетников, в те годы командующий Дальней авиацией СССР, много сделавший для появления этого великолепного самолета, очень хотел взглянуть на взлет новой машины. В ОКБ, однако, его стремления не разделяли и отказывали в приглашении, ссылаясь на старые авиационные традиции. Тем не менее, имея пропуск на аэродром в Жуковском, он, вместе с шофером, стараясь никому не попадаться на глаза, велел притормозить машину в безлюдном месте, несколько в стороне от длинной полосы, и наблюдал величественный взлет нового самолета.